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Com a ajuda do antigo Rei Gelado, Simon Petrikov, Fionna e Cake embarcam numa aventura pelo multiverso e numa jornada de autoconhecimento. Enquanto isso, um poderoso novo antagonista disposto a aniquilá-las, as persegue na escuridão.
Finn e Jake, os melhores amigos que atravessaram a mística Terra de Ooo, estão de volta em novas histórias repletas de aventuras, junto com alguns habitantes desse lugar bastante peculiar. Enquanto a dupla redescobre sua amizade, BMO embarca em uma emergência espacial mortal, Marceline e Princesa Jujuba viajam até o Reino de Vidro e Mordomo Menta funda uma escola de magia para tentar salvar a própria reputação
Todos na Fenda do Biquíni se preparam para uma corrida ao Pólo Sul e o prêmio é de um milhão de dólares, mas alguém está tramando jogo sujo.